Храм находится близ железнодорожного вокзала. Заложен 13 (25) октября 1899 г. в память коронования императора Николая II. Возводилась по проекту инженера Московско-Курской железной дороги Н. И. Орлова на средства орловских железнодорожных служащих при содействии Московского общества хоругвеносцев. Строительство велось под руководством начальника 4-го участка службы пути той же дороги инженера Ф. П. Степанова.
Главный престол в честь чудотворной иконы Иверской Божией Матери освящен 13 (26) октября 1902 г. епископом Орловским и Севским Иринеем. В этом же году от Николая II поступило 1000 руб. на завершение строительства храма. 10 (23) мая 1903 г. был освящен правый придел во имя Николая Чудотворца и мученицы царицы Александры. 11 (24) июня 1907 г. освящен левый придел в честь святителей Петра, Алексия, Ионы, Филиппа, Ермогена, московских и всея России чудотворцев.
Церковь была построена в так называемом «русском стиле», характерном для конца XIX — начала XX вв. Девятиглавое завершение, расположенное тремя ярусами, придавало ей очень нарядный внешний вид. К храму были причислены все рабочие и служащие Московско-Курской и Риго-Орловской железных дорог, независимо от местожительства в городе. Главной святыней храма являлась икона Иверской Божией Матери — копия образа, установленного на Воскресенских (Иверских) воротах в Москве.
В 1923 г. церковь была закрыта. В разное время здесь располагались железнодорожная школа, поликлиника, детский сад. В 1941-43 годы храм сильно пострадал от бомбежки. Разрушение здания продолжалось и после войны, когда оно использовалось под базу ОРСа Орловского отделения дороги, магазин, приемный пункт стеклотары, склад. В 1960-х годах храм предназначался к сносу.
В мае 1990 г. изуродованное здание церкви было передано общине верующих, и с сентября того же года начались его капитальный ремонт и реставрация, которые проводились по проекту архитектора М. Б. Скоробогатова. 26 октября 1990 г. в трапезной состоялся первый молебен, а 9 января 1991 г. епископ Орловский и Брянский Паисий освятил трапезную с временным престолом, в ней возобновились ежедневные службы. 8 апреля 1992 года был освящен главный престол храма. В 1993 г. реставрационные работы в основном были завершены.
При церкви действует крестильня с первым восстановленным в Орле баптистерием для крещения взрослых людей с полным погружением.
В течение 2012-2013 годов трудами настоятеля храма архимандрита Нектария (Селезнёва) обновлен иконостас храма. Работы проведены при благотворительной поддержке генерального директора компании «Унистрой» Алексея Александровича Солнцева.
При храме имеется помещение для размещения в нем воскресной школы для детей и взрослых и библиотеки.
В сентябре 2014 года Распоряжением митрополита Орловского и Болховского Антония храм преобразован в архиерейское подворье Ливенской епархии в г. Орле в статусе канонического подразделения; настоятелем подворья назначен Преосвященнейший епископ Ливенский Нектарий.
